近日,山西大学应用生物学研究所张建珍教授和赵小明教授团队在国际著名期刊PLOS Biology上发表题为“The Tra/Dsx-JHBP axis controls female-specific gene expression and oviposition in locusts”的研究论文。该研究阐明了性别决定因子与保幼激素信号协同调控飞蝗节间膜二型性形成的遗传机制,揭示了飞蝗雌性产卵时腹部极度延伸的分子基础。

性二型性现象是生物适应环境的重要策略,包括体型、体色、结构、行为等方面。在雌性昆虫的众多行为中,产卵行为因其对个体生长、种群动态和繁殖成功的深远影响而备受关注。中国古籍《战国策》有云"父母之爱子,则为之计深远"。虽然多数雌性昆虫并不"养育"后代(产卵后即悄然死亡),但它们仍以独特方式诠释"母爱"。雌性昆虫进化出多样化的产卵策略以促进后代发育和种群繁荣,其产卵场所选择极具多样性——包括土壤、植物根茎叶果、朽木、其他昆虫幼虫乃至水体等基质。成熟的雌性蝗虫具有显著的产卵位点偏好,通常将卵囊产入湿润疏松的土壤以避免水分流失和天敌捕食。值得注意的是,这一过程高度依赖腹部节间膜的特异化发育——该结构使雌虫能将腹部深插入土中5-10厘米产卵。昆虫腹部节间膜位于相邻腹节之间,在雌性蝗虫中表现出极强的延展性,而雄虫则延展性较弱,展现出典型的性二型性。以往研究表明,雌虫该性状的发育与保幼激素(JH)密切相关,摘除分泌JH的咽侧体会导致腹部节间膜延展性丧失。然而过去数十年来,雌蝗发育这种特殊产卵策略的精细机制仍知之甚少。
飞蝗(Locusta migratoria)是重大农业害虫,也是研究动物形态、生理和行为的理想模型。研究人员首先测定了飞蝗雌雄成虫不同腹节节间膜的延展性,发现第4-6节是其极强延展性的关键部位,并从超微水平揭示了其结构差异。随后,研究人员利用转录组学和代谢组学联合分析,发现外表皮蛋白、表皮脂类和鞣化物质及其相关基因在节间膜相邻表皮中显著富集,而节间膜中几丁质和内表皮蛋白显著富集;这些物质和基因表达差异决定了节间膜具有延展性而不具有屏障作用(仅具有内表皮),而其相邻腹节具有外表皮能够发生鞣化,显示出显著屏障作用,从而揭示了雌虫高延展性节间膜的结构形成基础(图1)。

图1 飞蝗雌性腹部的高延展性节间膜(ISM)结构形成机制
进一步分析发现,两个关键结构蛋白基因LmAbd-1和LmAbd-6在雌虫腹部节间膜中特异性表达,且在高延展性节间膜中呈现高表达特征;利用RNA干扰技术结合超微结构及产卵行为分析,发现LmAbd-1和LmAbd-6对雌虫腹部节间膜形成、延展性能及产卵行为具有决定性调控作用。更深入的研究表明,同样特异性表达于雌性节间膜的保幼激素(JH)结合蛋白LmJHBP,通过介导JH信号通路调控LmAbd-1/6表达,进而控制节间膜延展性及产卵行为。值得注意的是,这些基因的表达均具有雌性偏好性,即在雄虫腹部节间膜中极低表达或不表达。研究还发现,在雌性个体中,性别决定信号通路关键因子(Tra-2和Dsx)通过LmJHBP调控LmAbd-1/6表达,从而控制节间膜形成及延展性;而在雄虫中,沉默Dsx可显著诱导LmJHBP和LmAbd-1/6的表达,促进雄虫节间膜形成及延展性能。综上所述,本研究发现性别决定信号在飞蝗雌虫中通过JHBP介导的JH信号调控腹部节间膜特异性结构蛋白基因,控制节间膜形成及高延展性,进而为其产卵提供结构基础;反之,雄虫Dsx抑制LmJHBP和LmAbd-1/6的表达,导致其形成不具有高延展性的节间膜(图2)。本研究首次揭示了性别决定信号与保幼激素通路协同调控昆虫产卵策略依赖的器官发育的分子机制,为理解节肢动物性二态发育与进化提供了新视角。

图2 飞蝗腹部节间膜(ISM)二型性形成的调控模式
山西大学应用生物学研究所赵小明教授、硕士研究生马倩、邵提、贾盼为本论文共同第一作者,山西大学应用生物学研究所赵小明教授、华南师范大学李胜教授和山西大学应用生物学研究所张建珍教授为本文共同通讯作者,山西大学王琛柱教授、赵章武教授、刘卫敏副教授等提供了重要帮助;本研究工作得到国家自然科学基金、国家重点研发计划、山西省自然科学基金等项目的资助。
原文链接:Zhao X, Ma Q, Shao T, Jia P, Wu Z, Huo C, Wang Y, Liu W, Zhao Z, Wang C-Z, Li S & Zhang J (2025) The Tra/Dsx-JHBP axis controls female-specific gene expression and oviposition in locusts. PLoS Biology 23(8): e3003321. doi:10.1371/journal.pbio.3003321. https://journals.plos.org/plosbiology/article?id=10.1371/journal.pbio.3003321
撰稿:赵小明
二审:李 新
三审:张建珍